Az 1977 és 1990 között az angol Tottenham Hotspurben közel 300 mérkőzésen pályára lépő, majd a West Hamnél és a Brentfordnál is megforduló Hughton edzői karrierjét 1997-ben kezdte meg. Szerepet kapott a Tottenham, az ír válogatott és a Newcastle szakmai stábjában is, majd a 2009–2010-es idényben a „szarkák” menedzsere lett.
Ezt követően a Birmingham Cityt (2011–2012) és a Norwich Cityt (2012–2014) is irányította, 2014-től pedig öt éven keresztül volt a Brighton & Hove menedzsere, melyet második helyen juttatott fel a másodosztályból (Championship) az élvonalba (Premier League), de a 2018–2019-es évad végén – miután a csapat éppen bent maradt az első osztályban – menesztették.
A 64 éves tréner a 2020–2021-es kiírásban a Nottingham Forestet irányította, míg az elmúlt egy évben a ghánai válogatottnál tanácsadóként ténykedett.
A ghánai szövetség még nem közölte a szerződés feltételeit, de Hughton segítője lesz az Addo stábjában is dolgozó George Boateng és Mas-Ud Didi Dramani is másodedzőként.